Temporal, Spatial, and Environmental Influences on the Demographics of Grizzly Bears in the Greater Yellowstone Ecosystem

ABSTRACT During the past 2 decades, the grizzly bear (Ursus arctos) population in the Greater Yellowstone Ecosystem (GYE) has increased in numbers and expanded in range. Understanding temporal, environmental, and spatial variables responsible for this change is useful in evaluating what likely influenced grizzly bear demographics in the GYE and where future management efforts might benefit conservation and management. We used recent data from radio-marked bears to estimate reproduction (1983–2002) and survival (1983–2001); these we combined into models to evaluate demographic vigor (lambda [λ]). We explored the influence of an array of individual, temporal, and spatial covariates on demographic vigor. We identified an important relationship between λ and where a bear resides within the GYE. This potential for a source-sink dynamic in the GYE, coupled with concerns for managing sustainable mortality, reshaped our thinking about how management agencies might approach long-term conservation of the species. Consequently, we assessed the current spatial dynamic of the GYE grizzly bear population. Throughout, we followed the information-theoretic approach. We developed suites of a priori models that included individual, temporal, and spatial covariates that potentially affected reproduction and survival. We selected our best approximating models using Akaike's information criterion (AIC) adjusted for small sample sizes and overdispersion (AICc or QAICc, respectively). We provide recent estimates for reproductive parameters of grizzly bears based on 108 adult (>3 years old) females observed for 329 bear-years. We documented production of 104 litters with cub counts for 102 litters. Mean age of females producing their first litter was 5.81 years and ranged from 4 to 7 years. Proportion of nulliparous females that produced cubs at age 4–7 years was 9.8, 29.4, 56.4, and 100%, respectively. Mean (±SE) litter size (n = 102) was 2.0 λ 0.1. The proportion of litters of 1, 2, and 3 cubs was 0.18, 0.61, and 0.22, respectively. Mean yearling litter size (n = 57) was 2.0 ± 0.1. The proportion of litters containing 1, 2, 3, and 4 yearlings was 0.26, 0.51, 0.21, and 0.02, respectively. The proportion of radio-marked females accompanied by cubs varied among years from 0.05 to 0.60; the mean was 0.316 ± 0.03. Reproductive rate was estimated as 0.318 female cubs/female/year. We evaluated the probability of producing a litter of 0–3 cubs relative to a suite of individual and temporal covariates using multinomial logistic regression. Our best models indicated that reproductive output, measured as cubs per litter, was most strongly influenced by indices of population size and whitebark pine (Pinus albicaulis) cone production. Our data suggest a possible density-dependent response in reproductive output, although perinatal mortality could have accounted for the correlation. We analyzed survival of cubs and yearlings using radiotelemetry of 49 unique female bears observed with 65 litters containing 137 dependent young. We documented 42 deaths: 32 cubs, 5 yearlings, and 5 that could have died as a cub or yearling. Using a nest survival estimator coded in Program MARK, our best model indicated that cub and yearling survival were most affected by residency in the GYE. Survival was highest for cubs and yearlings living outside Yellowstone National Park (YNP) but within the U.S. Fish and Wildlife Service (USFWS) Grizzly Bear Recovery Zone (RZ). Cubs and yearlings living inside YNP had lower survival rates, and those living outside the RZ had the lowest survival rates. Survival rates were negatively related to a population index, suggesting density dependence. Survival improved with higher whitebark pine seed production, greater winter severity, larger litter size, and higher female (mother's) age. We tested theories of sexually selective infanticide, but results were equivocal. We investigated factors influencing survival of subadult and adult grizzly bears using data from 323 radio-marked bears monitored for 5,989 months. Telemetry records were converted into monthly encounter histories, and survival was estimated using known fate data type in Program MARK. Bears were grouped into a study sample and conflict (bears specifically trapped because of conflict with humans) sample according to circumstance of capture and monitoring, with data from both contributing to survival estimates. A censored (C) data set included 69 documented mortalities but censored 22 bears with unknown fate. A second, assumed dead (AD), data set considered these 22 bears as mortalities. Most known mortalities (85.5%) were human caused, with 26 and 43 from the study and conflict samples, respectively. Mean annual survival, S̄CF, for study sample female bears using C and AD data sets were S̄CF = 0.950 (95% CI = 0.898–0.976) and S̄ADF = 0.922 (95% CI = 0.857–0.995). Process standard deviation (SD)for study sample female bears was estimated at SDC = 0.013 and SDAD = 0.034. Our best models indicated that study sample bears survived better than conflict sample bears, females survived better than males, survival was lowest during autumn, and survival increased during years with good whitebark pinecone production. Bears with a higher proportion of annual locations outside the RZ exhibited poorer survival than individuals located more frequently inside YNP, the RZ, or both. Indices of winter severity, ungulate biomass, and population size, plus individual covariates, including presence of dependent young, prior conflicts with humans, and age class, were not important predictors of survival in our models. We documented a trend of increased survival through the study that was offset in recent years by lower survival of bears located more frequently outside the RZ. This result suggests that efforts to reduce female mortality initiated in 1983 were successful, and similar measures outside the RZ would improve the prospect for continued growth and expansion of the GYE grizzly bear population. To estimate sustainable mortality of the population, we produced trajectories of the GYE grizzly bear population under a range of survival rates of independent females (>2 years old) using an individual-based, stochastic simulation program and demographic data from radio-marked bears. We incorporated yearly (process) variation in survival rates as estimated from data after removing sampling variation. We summarized trajectories by mean λ and by probability of λ < 1, both within a 10-year period, and examined sensitivity of results by altering our initial assumptions to reflect uncertainty. Because process variation of female survival was low, λ decreased stochastically only slightly from that expected under a completely deterministic model. Uncertainty about mean cub and yearling survival rates was considerable, but because λ was relatively insensitive to these parameters, incorporating this uncertainty also lowered resulting trajectories only slightly. Uncertainty about independent female survival had a much larger effect on probability of population decline despite having little effect on expected λ. Under our current understanding of the GYE grizzly bear population dynamics, λ was independent of male survival rate; variation in male mortality produced only short-term effects on abundance and long-term effects on sex ratio. The appropriate mortality target for independent female bears depends on the risk of a population decline (i.e., λ < 1) that managers and the public are willing to accept. For the chance of a population decline to be ≤5% under conditions applying during 1983–2002, annual mortality of independent females would have to be ≤10%. Projections are useful only if viewed over a relatively short time frame because they were based solely on mean 1983–2002 conditions and because small samples make it difficult for managers to know the true mortality rate. To further explore the implications of geographic structure in female survival, we built an array of deterministic models using estimates of reproduction and survival from our best models. We calculated deterministic estimates of λ incorporating our residency covariate plus changes in whitebark pinecone production and winter severity. A source-sink dynamic is suggested for the GYE, with λ ≥ 1 inside YNP and the RZ but λ ≤ 1 outside the RZ. Such a source-sink dynamic requires new discussions about population management, mortality thresholds, and elimination of anthropogenic foods on the edge of the ecosystem. To enhance future management, we present food and population monitoring guidelines that should be considered in light of our findings. RESUMEN Durante las dos últimas décadas, la población del oso pardo (Ursus arctos) ha aumentado en números y se ha extendido geograficamente. Es util entender los variables temporales, ambientales y espaciales que provocan este cambio, primero para evaluar las probables influencias sobre los demográficos del oso pardo en The Greater Yellowstone Ecosystem (el ecosistema mayor de Yellowstone) (GYE), y segundo para saber donde dedicar los futuros esfuerzos que puedan beneficiar la conservacion y el manejo de la poblacion. Hemos utilizado datos de osos radiomarcados para medir y evaluar la reproducción (1983–2002) y la supervivencia (1983–2001). Hemos combinado estos datos y los hemos puesto en modelos para evaluar el vigor demográfico (lambda [k]). Hemos explorado la influencia de una serie de covariables individuales, temporales, y espaciales sobre el vigor demográfico. Hemos identificado una relación importante entre λ y el lugar donde reside el oso dentro del GYE. La existencia potencial de una dinámica fuente-sumidero junto a la necesidad de manejar una tasa sostenible de mortalidad, nos llevaron a replantear la cuestión acerca de que cómo las agencias administrativas pueden abordar la conservación a largo plazo de la especie. Por consiguiente, hemos evaluado al actual dinámica espacial de la población del oso pardo del GYE. A lo largo de nuestra investigación hemos seguido el plantamiento de información teórica, desarrollando grupos de modelos “a priori” que incluyeron covariables individuales, temporales, y espaciales que posiblemente afectan la reproducción y la supervivencia. Escogimos nuestros mejores modelos aproximantes usando Akaike's information criteria (AIC) (los criterios de información de Akaike) ajustados para muestras de un tamaño pequeiño y la sobredispersión (AICc y QAICc, respectivamente). Hemos proporcionado estimaciones recientes para los parámetros reproductivos del oso pardo basadas en 108 hembras adultas (>3 años de edad) observadas durante 329 años cumulativos. Hemos documentado la producción de 104 camadas y hemos hecho un recuento de oseznos de 102 camadas. El promedio de edad de las hembras (madres) produciendo una primera camada fue 5.81 años y variaba desde los 4 años hasta los 7 años. La proporcion de hembras nuliparas que produjeron oseznos a las edades de 4, 5, 6, y 7 años fue 9.8, 29.4, 56.4, y 100%, respectivamente. El promedio del tamaño (±SE) de camadas (n = 102) fue 2.0 ± 0.1. La proporción de las camadas de 1, 2, y 3 oseznos fue 0.18, 0.61, y 0.22, respectivamente. El promedio del tamaño de camadas anuales (n = 57) fue 2.0 ± 0.1. La proporcion de camadas que contenían 1, 2, 3, y 4 oseznos anuales fue 0.26, 0.51, 0.21, y 0.02, respectivamente. La proporción de hembras radiomarcadas acompañadas de oseznos varió a través de los años desde 0.05 hasta 0.60; el promedio fue 0.316 ± 0.03. La tasa reproductiva se estimó en 0.318 oseznos/hembra/año. Hemos usado una regresión logística multivariable para evaluar la probabilidad de que las hembras produjeran una camada de 0 a 3 oseznos relativo a un conjunto de covariables individuales y temporales. Nuestros mejores modelos indicaron que el rendimiento reproductor, medido según el número de oseznos por camada, fue influido sobre todo por los indices del tamaño de la población, y la producción de conos del pino whitebark (Pinus albicaulis). Nuestros datos sugieren que el rendimiento reproductor depende de la densidad de la población aunque la mortalidad perinatal podría haber sido también la causa de la correlación. Hemos analizado la supervivencia de oseznos y de oseznos anuales usando radiotelemetría de 49 hembras distintas observadas con 65 camadas de 137 crías dependientes. Documentamos 42 muertes: 32 oseznos, 5 oseznos anuales y 5 que murieron bien como osezno o bien como osezno anual. Usando una fórmula que calcula la supervivencia del nido, encodado en el programa MARK, nuestro mejor modelo indicó que la supervivencia de los oseznos y oseznos anuales, había sido afectada principalmente por la residencia en el GYE. La supervivencia fue más alta para oseznos y oseznos anuales que vivían fuera de El Parque Nacional de Yellowstone (YNP) pero dentro de la zona recuperatoria del oso pardo (Grizzly Bear Recovery Zone)(RZ) del U.S. Fish and Wildlife Service (USFWS). Oseznos y oseznos anuales que vivían dentro del YNP tenían tasas de supervivencia más bajas mientras que los que vivían fuera de la zona recuperatoria tuvieron las tasas incluso más bajas. Las tasas de supervivencia se relacionaron negativamente con un índice de población, lo cual sugiere que las tasas dependen de la densidad de población. La supervivencia mejoró con los siguientes fenómenos: una producción más alta de semillas del pino whitebark, una mayor severidad del invierno, un tamaño más grande de camada y una edad avanzada de la hembra (madre). Probamos teorías referentes al infanticidio (seleccionado por género), pero los resultados fueron equívocos. Hemos investigado los factores que influían la supervivencia de osos pardos subadultos y adultos usando los datos de 323 osos radioinstrumentados, seguidos durante 5,989 meses cumulativos. Se convirtieron en registros de telemetría en historiales de encuentros mensuales, y se estimó la supervivencia según los datos de aquellos osos con destinos conocidos en el Programa MARK. Los osos fueron agrupados en una muestra de estudio y en otra de conflicto (que fueron osos que habían sido atrapados debido a un conflicto con los humanos) según las circunstancias de captura y seguimiento. Los datos que sacamos de ambos grupos contribuyeron a las estimaciones de supervivencia. Una serie de datos censurados (C) incluía 69 mortalidades documentadas pero censuró 22 osos con destinos desconocidos. Una segunda serie de datos de osos cuyas muertes dimos por sentado (AD), consideró estos 22 osos como mortalidades. La mayoría de las mortalidades conocidas (85.5%) fue causada por humanos con 26 mortalidades de la muestra de estudio y 43 de la muestra de conflicto. El promedio de la supervivencia anual para hembras de la muestra de estudio, S̄C F, usando las series de datos C y AD fue S̄C F = 0.950 (95% CI = 0.898–0.976) y S̄AD F = 0.922 (95% CI = 0.857–0.995). La desviación estandar de proceso (SD) para la muestra de hembras se estimó en SDC = 0.013 y SDAD = 0.034. Nuestros mejores modelos indicaron que los osos de la muestra de estudio sobrevivieron mejor que los osos de la muestra de conflicto; las hembras sobrevivieron mejor que los machos; la supervivencia fue más baja durante el otoño; y la supervivencia aumentó durante los años con una buena producción de conos del pino whitebark (Pinus albicaulis). Los osos con un porcentaje más alto de ubicaciones (que habían sido localizados a través de tomas radiotransmitidas) fuera de la RZ mostraron tasas de menos supervivencia que aquellos que fueron localizados con más frecuencia dentro de o YNP, o RZ, o los dos. Los indices de la severidad del invierno, la biomasa ungulada, y el tamaño de la población, además de los covariables individuales, (que incluyeron la presencia de crías dependientes, conflictos anteriores con y fueron de la supervivencia en nuestros A través del estudio, hemos documentado una de supervivencia en años recientes con una tasa más baja de osos que se fuera de la RZ. sugiere que los esfuerzos que se en 1983 para la mortalidad tuvieron y también sugiere que las fuera de la RZ las de la y expansion de la población del oso pardo del GYE. el de la mortalidad sostenible de la población de la población del oso pardo del GYE a través de una de tasas de supervivencia de hembras (>2 años de un programa de en osos individuales y datos demográficos de osos la anual de proceso en las tasas de como fueron de los datos de haber la de las las usando el promedio de λ y la probabilidad de que λ < 1 (los dos dentro de un de la de los resultados para que la de proceso de la supervivencia fue λ un de lo que usando un modelo La de las tasas de supervivencia de oseznos y oseznos anuales fue que λ fue a estos la de también las La de las tasas de supervivencia de hembras un más grande sobre la probabilidad de un de la población a de sobre λ nuestro actual sobre las de población del oso λ fue de la tasa de supervivencia de los machos; la de la mortalidad de de plazo sobre la y de largo plazo sobre la relación de La de mortalidad para hembras depende de hasta los y el a un de la población (i.e., λ < el de que la de un de ≤ las durante 1983–2002, la mortalidad anual que ≤10%. Las observadas durante un que fueron basadas en el promedio de las de 1983–2002 y que las muestras a los para saber la tasa de la las de la en la supervivencia de las una serie de modelos usando estimaciones de reproducción y supervivencia de nuestros mejores estimaciones de λ nuestro de y también los en la producción de conos del pino whitebark y la severidad de Se sugiere una dinámica fuente-sumidero para GYE con λ ≥ 1 dentro de YNP y RZ pero λ ≤ 1 fuera de RZ. dinámica fuente-sumidero sobre el manejo de la población, los de la mortalidad y la en la del el manejo de y de la población que en de las la population (Ursus arctos) de Yellowstone Yellowstone Ecosystem a en important de variables de a la GYE efforts de la conservation de de reproduction (1983–2002) de (1983–2001); en (lambda [λ]). un de covariables importante entre λ GYE. de GYE, de un de de de la de la population GYE. de suites de priori covariables la reproduction la en de (AICc or QAICc, 108 de plus de 3 329 de la production de 104 un 102 La de 5.81 de 4 7 La proportion de de 4, 5, 6, 7 de 9.8, 29.4, 56.4, La (±SE) de la de la (n = 102) de 2.0 ± 0.1. 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